En ninguna evidencia documentada hay aseveraciones de que fuera corista de allí (por cierto, algunas autoridades lo identifican con un corista de Worcester, 1671-74), pero el fue casi con seguridad el mismo ‘Mr Hawkins’ a quien se pagó por entrenar el coro de St John´s durante 1681-82. Thomas Tudway, que lo conoció personalmente, lo describe más tarde como ‘en algún tiempo organista de St John´s College’ (probablemente hasta 1682). Hawkins también inscribió uno de sus anthems, “Behold, O God our defender”, a ‘the Great, Good and Just Nonjurors of St John´s College in Cambridge’ (revelando de esta manera sus propias simpatías); en 1719 obtuvo el grado de MusB en St John´s; y uno de sus hijos, William, fue educado allí. Su primer puesto permanente, sin embargo, fue en la catedral de Ely, donde el 29 de septiembre de 1682, después de un interregnum luego de la muerte de John Ferrabosco, llegó a ser organista; al mismo tiempo fue nombrado Maestro de los coristas  como sucesor de Robert Robinson, habiendo estado ambos puestos separados durante algún tiempo. 

Excepto por unos pocos pequeños e insignificantes ítems, las composiciones de Hawkins son todas para la iglesia. Alrededor de 75 anthems (56 en su propio autografío) y 17 servicios (6 en su autógrafo, uno de ellos una insólita composición completa de servicios para la mañana, comunión y tarde, escrita para cuerdas voces solistas y gran coro) sobreviven. Su música evidentemente disfrutó de circulación limitada, pues copias de algunas de estas piezas, junto con otras pocas, también sobreviven en otras partes. Fue un vigoroso y a veces imaginativo exponente tanto del antiguo estilo imitativo como  de las técnicas declamatorias y de verso conjunto de la Restauración, pero mucha de su obra es de irregular calidad.

Igualmente, sin embargo, hizo cuidadosas copias de una amplia variedad de música sacra de sus contemporáneos y anteriores, incluyendo a Henry Purcell. Sus transcripciones, algunas de las cuales juntaba con fragmentos de viejas partituras, son de considerable valor para el estudioso; una de ellas es la única fuente del anthem de la coronación de 1685 “I was glad”, achacado a Blow por una antigua mano, pero ahora atribuido a Purcell.

Parece que su celo por aumentar el repertorio del coro de la catedral excedió los deseos del capítulo, que en octubre de 1693 resolvió ‘que no se permitirá al organista ningún documento para marcar libros, escribir coros o componer ningún anthem o hacer nada más para la iglesia a menos que su proyecto sea autorizado antes de realizarse’. Su carrera ilustra la gradual emergencia del organista de la catedral desde una reclusión tipo conventual para llegar a ser el principal músico profesional de los alrededores, después que (con permiso del capítulo y obligado a mantener la habilidad del coro) se encargó de enseñar en Bury St Edmunds y en otras partes. 

Fue enterrado en la catedral de Ely, donde una inscripción recordatoria (ahora destruida) declaraba que tenía 67 años al morir, y 46 años como organista de la catedral, siendo la última inscripción aparentemente aproximada. Uno de sus hijos, llamado también James, fue organista de la catedral de Peterborough, 1714-50.