Fue niño corista en la Catedral de Winchester bajo Christopher Gibbons desde junio de 1638 hasta noviembre de 1639, donde su padre Richard era canónigo menor. Luego de la Restauración se hizo Organista y maestro de los coristas en la Catedral de Norwich desde el 12 de marzo de 1661 hasta mediados de 1664 y de nuevo desde el 5 de diciembre de 1666 hasta su muerte. Por alguna razón desconocida Ayleward estuvo en Assizes durante parte de su ausencia. Fue enterrado en la catedral  el 18 de octubre de 1669.

La producción de Ayleward consiste principalmente en música de iglesia, toda la cual está contenida en una colección de partituras que pertenecieron anteriormente a la Catedral de Norwich,  y que después fueron adquiridas por A. H. Mann. El Servicio en Re Mayor está escrito en el ‘corto'  estilo de Orlando Gibbons y probablemente fue influenciado por la música que Ayleward cantaba en Winchester. Los dos "Evening Services" también tienen inclinación predominantemente silábica. Los 'verse anthems' van desde piezas cortas con un solo y coros de cuatro partes ("Have pity upon me") a elaboradas composiciones cuya longitud excepcional y complejidad de diseño las habrían hecho inapropiadas para el coro de Norwich en los primeros años de la Restauración; "I was glad", por ejemplo, contiene un verso para doce voces solistas.

El estilo de los anthems tiende hacia los de Blow y Locke; "Holy, holy, holy", una de las piezas más largas, es un buen ejemplo del nuevo lenguaje. Un rasgo curioso de algunos de los anthems es el uso de tres o cuatro voces solistas del mismo rango; "I will not come", por ejemplo, tiene un verso para cuatro bajos solos y otro para cuatro voces intermedias. Muchos de los anthems tienen textos penitenciales y están en modo menor. En "Hark, methinks I hear" es particularmente evidente el interés de Ayleward en el estilo declamatorio, mientras "O that I were" tiene pintura cromática de palabras de un carácter madrigalista (en la frase ‘my harp is turn´d'). "I charge you" hace uso dramático de pasajes antifonales y también contiene dos secciones solas para el órgano, que realiza un rol  estructural.

Las suites para teclado probablemente son anteriores a la Restauración. En la “Suite en Re Mayor” los cuatro movimientos reciben nombres descriptivos, a la manera de los títulos imaginativos adoptados por Giles Farnaby y otros virginalistas Isabelinos y primeros Estuardo.