Fue en esa época cuando inventó un instrumento nuevo al que denominó clavi-arpa. Aproximadamente en 1645  empezó a servir como compositor principal de canciones seculares, canciones teatrales y villancicos, y como líder de los músicos de cámara de la corte. En 1655 recibió 200 ducados del arzobispo de Sevilla, quizás por cumplir una comisión.

Su música gozó de gran popularidad en toda la península ibérica y América Latina, a juzgar por la supervivencia de ejemplares. Escribió música para por lo menos nueve autos sacramentales (obras religiosas alegóricas realizadas en público para Corpus Christi); su obra para funciones en la corte incluye canciones para 16 obras habladas (comedias), zarzuelas en parte cantadas y semi óperas, y dos excepcionales óperas totalmente cantadas. Entre las canciones supervivientes para comedias, está el lamento de la ninfa Canente de la pastoral "Pico y Canente" (L. de Ulloa, 1656) que es un notable ejemplo de su originalidad y distintivo acercamiento a la expresión del texto.

En 1658 musicalizó la obra de Antonio de Solís “Triunfos de amor y fortuna” que se estrenó el 27 de febrero de ese mismo año. El compositor puso música también a diferentes textos de Calderón de la Barca, iniciando esta colaboración en 1658 con “El laurel de Apolo” que fue una de las primeras obras musicales en ser denominada con el nombre de zarzuela (originalmente una ópera escrita para el Palacio de la Zarzuela). Más tarde, tales obras incluyen “La púrpura de la Rosa” (1659-60 ) y “Celos aún del aire matan” (1660); los libretos, como solía ocurrir con sus obras  escénicas, son de Pedro Calderón de la Barca.

Además de Calderón, también colaboró con otros dramaturgos de la época como Juan Bautista Diamante, Francisco de Avellaneda o Juan Vélez de Guevara. Su otra música incluye dos misas (una con bajo continuo), motetes, y más de 100 villancicos seculares y tonos humanos. Juan Hidalgo fue uno de los autores de música teatral más conocidos de la segunda mitad del siglo XVII.

Las obras más extensas e innovadoras de Hidalgo fueron las semi óperas mitológicas y las dos óperas que creó con Calderón. . Las óperas "La púrpura de la rosa" y "Celos aun del aire matan" fueron compuestas para conmemorar la Paz de los Pirineos (1659) y la boda real español-francesa de 1660. El lugar de Hidalgo en la historia de la música de teatro española es comparable al de Lully en Francia o Purcell en Inglaterra. Como Purcell, trabajó con el más grande dramaturgo de su época y compuso principalmente para producciones en parte cantadas diseñadas para atraer tanto a los patrocinadores reales como a un amplio pero sofisticado público. Como Lully, no sólo compuso para las ocasiones políticas más importantes sino que se encargó de desarrollar una música teatral nacional conveniente al estilo histriónico característico de los actores españoles, la dignidad estilizada de los textos dramáticos muy simbólicos y sus exquisitos efectos visuales.