Hijo del compositor renacentista John Hilton, sus obras son confundidas con las de su padre. Al recibir el MusB del Trinity College, Cambridge, en 1626, declaró que había estado estudiando la ciencia de la música durante diez años. El año siguiente publicó sus "Ayres or Fa La's for Three Voyces", dedicándolos ‘al Venerable William Heather, Doctor en Música'. Escribió ‘Mi deber me obliga a ofreceros estos verdes primeros frutos de mi trabajo, no siendo sino una gota de lo que yo he recibido de usted, la fuente'. En 1628 se hizo organista y clérigo de St Margaret, Westminster. Un elegía sobre su amigo William Lawes, "Bound by the near conjunction of our souls", está en "Choice Psalmes" de William y Henry Lawes (1648).

En 1652 publicó una colección de catches, rounds y canons para tres y cuatro voces, titulada "Catch that Catch Can", y dedicada a su ‘muy honorable amigo, Mr Robert Coleman'. 12 de los canones y 30 de las otras piezas son suyos. La colección demostró ser muy popular: se reimprimió en 1658 y 1663; después de esto en  diferentes formas.

Los "Ayres or Fa La`s", luego de los comentarios despreciativos de Fellowes y Kerman, habían recibido poca atención a pesar de su aparición en una edición en 1844. Poco merecido es este abandono puesto que muchas son piezas atractivas, diferentes aunque inferiores a las de Morley. Las canciones solas de Hilton, particularmente los diálogos, son quizás más interesantes. Fue uno de los primeros compositores de diálogos dramáticos en Inglaterra (Smallman) y aunque ninguno fue impreso en su vida está claro que era tenido en alguna consideración. Igualmente, la única canción suya impresa por Playford ("Well well, ’is true", 1669) da una impresión engañosa de su producción y su habilidad.

De la música de iglesia atribuida a ‘John Hilton' es difícil decir con certeza cuál  es suya y cuál de su padre: el anthem "Call to remembrance" se atribuye en una fuente a ‘John Hilton el Mayor' y el "Te Deum" es del joven Hilton; pero todas las otras piezas pueden ser del padre o del hijo, aunque como organista de una iglesia parroquial el último habría tenido menos incentivo para haberlas escrito. La consort music es más probable que sea del hijo, pues la mayoría de ella está en un estilo más moderno, adoptando en las fantasías la combinación de tiple-tiple-bajo y con ello los lenguajes vivos que caracterizan a una generación más joven de compositores. Un retrato de Hilton a la edad de 50 años, por J. Caldwell, fechado el 30 de septiembre de 1649, se encuentra en la Facultad de Música, Oxford.