Hijo de John Holmes, fue el menor de siete hermanos. Posiblemente fue niño corista en la catedral de Salisbury en 1621, bajo su padre, el organista. Después de la muerte de su padre en enero de 1629 Holmes fue propuesto como su sucesor por el Dr Barnston, custodio de los coristas; sin embargo, el dean, Dr Bowle, nombró a Giles Tomkins, quien eventualmente tomó el puesto luego de una larga disputa en la que se involucró el propio rey. Holmes fue nombrado organista de la catedral de Winchester en abril de 1631 y cuatro años más tarde fue descrito por el teniente Hammond como ‘uno de los más extraordinarios organistas de su tiempo’.

El 17 de septiembre de 1633 fue jurado como Gentleman de la Capilla real, y como un hábil cantante bajo tomó parte en la mascarada de James Shirley “The Triumph of Peace”, estrenada el 3 de febrero de 1634. Más o menos en esta época aparentemente interpretó el air “Oberon”, o “The Madman’s Song” ante el rey y la reina en Cambridge. Su muerte es señalada como ocurrida el 24 o 25 de marzo de 1638, pero una entrada en el registro de entierros de la catedral de Salisbury establece que fue enterrado el 3 de marzo de ese año. Fue sucedido en Winchester por Christopher Gibbons.

Holmes era conocido por Anthony Wood por sus catches y canones de tres partes, el más conocido de los cuales es “A boat, a boat, haste to the ferry”, algunas veces atribuido a John Jenkins. En su almaine para teclado cada repetición está escrita completa.